Поговорка «Мой дом – моя крепость» странно сработала для Генри Тауншенда. После череды кошмаров мужчина оказался заперт в собственной квартире, где также открылись порталы в иные миры. Путешествуя по ним и встречая других людей, он понимает, что должен стать жертвой сумасшедшего представителя культа, который считает дом своей Матерью. Вот основная концепция Silent Hill 4: The Room – приключенческого экшена с элементами хоррора. На его прохождение потребуется 10-12 часов.
Обзор ведётся от первого лица в квартире, и от третьего за её пределами. По мере завершения эпизодов, комната заполняется призраками и сверхъестественными вещами, вроде мяукающего куска мяса и кровоточащего водопровода. Геймплей состоит из посещения различных измерений, населённых чудовищами, поиска и применения предметов. Сиквел сохранил боевую систему предыдущих частей, но добавил новые виды вооружения, такие как бутылки и мотыги. Кроме того, во второй половине игры к протагонисту присоединится девушка, управляемая ИИ, которую также можно вооружить.